En España existe una gran abundancia y variedad de cuevas. Algunas declaradas Patrimonio Mundial por la existencia de arte rupestre: Altamira, Tito Bustillo, y La Garma; o Monumentos Naturales como las Castañar de Ibor o la Gruta de las Maravillas.
Las cuevas, antes de su descubrimiento, carecen de luz, mantienen una temperatura constante, suelen ser oligotróficas (es decir, con escasa materia orgánica disuelta en las aguas de infiltración), y presentan extensas áreas de superficies minerales. A pesar de estas condiciones extremas, los microorganismos, que colonizan todos los nichos de la biosfera, están abundantemente representados en estos ecosistemas subterráneos, un aspecto generalmente desconocido para el público.
La colonización microbiana de cuevas es un proceso natural, desarrollado desde su formación hace millones de años. Las cuevas, aún por descubrir, ya se encuentran colonizadas por una variedad de micro y macroorganismos. Durante milenios, las cavidades subterráneas han mantenido un delicado equilibrio ecológico entre microorganismos y fauna, el cual se ve alterado tan pronto el hombre las descubre. Al eliminarse la barrera que las aislaba del exterior, las cuevas sufren el impacto de comunidades microbianas y animales exógenos, junto con un aumento de materia orgánica debido a la actividad humana, especialmente el turismo. En algunos casos, el interés económico suele prevalecer sobre la protección del espacio natural y del arte rupestre.
El impacto del turismo de masas originó que cuevas como Altamira (España) y Lascaux (Francia) fueran cerradas al público y las visitas desviadas a réplicas. Las adaptaciones estructurales para facilitar las visitas, la introducción de luz artificial para una mejor observación de las pinturas, y la presencia de cientos de miles de personas anuales originaron cambios drásticos en el microclima de las cuevas y favorecido la proliferación de bacterias, hongos y algas en las superficies rocosas. Este fenómeno afecta a casi todas las cuevas visitables en mayor o menor grado.
Sala de Polícromos, Cueva de Altamira (izquierda). Sala de los Toros, Cueva de Lascaux (derecha). Autor: Cesáreo Sáiz Jiménez.
Las cuevas, desde el punto de vista de la microbiología ambiental, presentan diversos aspectos. Uno de ellos es la enorme biodiversidad tanto de bacterias, hongos y algas, como de artrópodos y otros organismos. Estudios moleculares recientes han detectado la existencia de grupos de bacterias desconocidas en una gran variedad de ecosistemas, incluyendo las cavidades subterráneas.
Cada año se aíslan y describen nuevas especies de microorganismos, y el grupo de Microbiología Ambiental y Patrimonio Cultural (MAPC), del Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla (IRNAS-CSIC) ha contribuido significativamente en este campo, describiendo más de 30 nuevas especies de bacterias y hongos en los últimos 20 años. Ejemplos destacados incluyen las bacterias Aurantimonas (=Aureimonas) altamirensis, Nocardia altamirensis, y Hoyosella altamirensis, descubiertas en Altamira; los hongos Ochroconis lascauxensis y Ochroconis anomala en la cueva de Lascaux; Aspergillus thesauricus en la cueva del Tesoro; y Aspergillus baeticus en la Gruta de las Maravillas.
Algunas de estas bacterias tienen relevancia médica. Aurantimonas (=Aureimonas) altamirensis y Nocardia altamirensis han sido identificadas cómo patógenos humanos, responsables de enfermedades graves en varios países (España, Italia, Alemania, Países Bajos, EE.UU, Canadá, China, Corea), mientras que Hoyosella altamirensis produce compuestos bioactivos que inhiben el crecimiento de bacterias patógenas. Esta dicotomía entre bacterias patógenas y bacterias productoras de compuestos bioactivos (antibióticos, antifúngicos, y anticancerígenos) en cuevas nos resalta la importancia de la biodiversidad microbiana en ambientes subterráneos y la necesidad de proteger estos ecosistemas de las agresiones antrópicas.
En los últimos años nuestro grupo ha dedicado una especial atención a la exploración de cuevas como recurso biotecnológico, ya que presentan nichos ecológicos que pueden ofrecer nuevas moléculas de interés para la medicina y la farmacología.
Uno de los grupos de bacterias más interesantes en cuevas de todo el mundo pertenece al género Crossiella. Estas están abundantemente representadas en las películas microbianas (biofilms) que cubren las paredes de cuevas y constituyen más del 50% en abundancia relativa del total de bacterias en biofilms de cuevas españolas, francesas, italianas, americanas, rusas, etc., tanto cuevas calizas, en yeso, como volcánicas. Estos son particularmente abundantes en la cueva de Altamira. Asimismo Crossiella está presente en suelos de todos los continentes, incluyendo la Antártida, minas y monumentos. A pesar de su abundancia, estas bacterias son difíciles de cultivar en laboratorio. Hasta la fecha, solo se han descrito dos especies: Crossiella cryophila, aislada de suelo, y Crossiella equi, identificada en la placenta de un equino.
Biofilms bacterianos en la cueva de Altamira. Microscopía electrónica de A: Biofilm blanco. B: Biofilm gris. C: Biofilm amarillo. Reproducida de C. Saiz-Jimenez. 2022. Frontiers for Young Minds, 10, 739199. Autor: Cesáreo Sáiz Jiménez.
El grupo MAPC ha conseguido aislar varias cepas de Crossiella de las paredes de la cueva de Altamira, que constituyen una nueva especie, aún por describir, y cuyo genoma indica la capacidad de producir una diversidad de compuestos bioactivos, con actividad antibacteriana y antifúngica. Este fenómeno explica por qué en las paredes de Altamira, donde abundan los biofilms bacterianos, no se encuentren hongos. Éstos, sin embargo, se encuentran habitualmente en el aire y suelo de la cueva. Un claro ejemplo de competencia por el nicho ecológico y de antagonismo microbiano.
Mientras que en Altamira proliferan las bacterias en las paredes, en Lascaux las pinturas rupestres están actualmente amenazadas por la colonización de hongos. Lascaux ha sufrido tres grandes fenómenos de contaminación microbiana, el primero en el año 1963 como consecuencia del desarrollo del alga Bracteococcus minor inducida por la iluminación artificial, el segundo por la dispersión del hongo Fusarium solani en el año 2001, a raíz de trabajos en el interior de la cueva para sustituir el equipo de climatización, y el tercero por la diseminación de manchas negras sobre las pinturas, que posteriormente se comprobó que eran producidas por el crecimiento de una nueva especie de hongo: Ochroconis lascauxensis. La identificación y descripción de este nuevo hongo fue considerada como una de las 10 nuevas y más importantes especies descubierta en el año 2012, elegida entre más de 140 nominaciones, según el International Institute for Species Exploration de la Universidad de Arizona (EE.UU.).
El uso inadecuado de biocidas, como el cloruro de benzalconio, para erradicar Fusarium solani, provocó un incremento de la diversidad fúngica y favoreció el crecimiento de Ochroconis lascauxensis y otras levaduras negras, al ser utilizado como fuente de carbono y nitrógeno por las bacterias y hongos de la cueva.
Crecimiento en distintas concentraciones de cloruro de benzalconio de Ochroconis lascauxensis, aislado de la cueva de Lascaux. De izquierda a derecha: 0, 50, 100, 250, 500, 750, 1.000, 2.500 y 5.000 mg/l. Reproducción de la tesis doctoral de Pedro M. Martín Sánchez: Las manchas negras de la cueva de Lascaux. IRNAS, 2012. Autor: Cesáreo Sáiz Jiménez.
Por último, investigaciones recientes están considerando las cuevas como sumideros de gases de efecto invernadero. Se ha demostrado que las bacterias pueden consumir entre el 65 y el 90% del metano atmosférico en estos ecosistemas. Estos hallazgos han incentivado a los investigadores a estudiar el papel de los microorganismos de las cuevas en los ciclos biogeoquímicos y sus implicaciones en el cambio climático.
En conclusión, desde el punto de vista de la microbiología ambiental y molecular, las cuevas representan un interesante campo de investigación en creciente desarrollo en los últimos años. La diversidad microbiana de estos ecosistemas subterráneos no solo es fundamental para la conservación del patrimonio cultural y natural, sino que también ofrece oportunidades para el descubrimiento de nuevas especies con aplicaciones biotecnológicas y médicas.
