Cuando pensamos en microbiomas, lo primero que viene a la mente suele ser el microbioma humano, un ecosistema invisible pero fundamental para nuestra salud, cuyo estudio ha revolucionado la medicina en las últimas décadas. Posteriormente, la atención se centró en el estudio de los microbiomas de otros organismos, entre ellos las plantas, sobre todo el microbioma del suelo y su relación con las raíces, también conocido como rizosfera, y su impacto en la agricultura y los ecosistemas terrestres. Sin embargo, no fue hasta hace relativamente unos pocos años que no se ha empezado a explorar un gran hábitat microbiano igual de fascinante, pero hasta ahora desconocido, denominado filosfera.
Se conoce como filosfera al ecosistema microbiano que habita en la parte aérea de las plantas, principalmente las hojas, aunque también puede ser muy relevante y extenderse a tallos, flores y frutos. En concreto, se estima que la superficie total que abarcan las hojas es aproximadamente el doble de la superficie terrestre del planeta, llegando a cerca de los 296 millones de kilómetros cuadrados, y se calcula que hay entre 104 a 106 células bacterianas por cm2 de hoja. A pesar de su inmensidad, la filosfera ha recibido mucha menos atención en la investigación en comparación con la rizosfera, aunque su importancia para la salud vegetal y los ciclos biogeoquímicos globales ha despertado un creciente interés en los últimos años.
Esquema del microbioma de la planta, rizosfera y filosfera. Ilustración del microambiente generado por las estomas, propicio para el desarrollo de comunidades de microorganismos. Ilustración propia y vectores bajo creative commons.
A pesar de la gran superficie que representa, este entorno presenta desafíos extremos: está expuesto directamente a la radiación ultravioleta, sufre variaciones térmicas diarias, condiciones de desecación y una limitada disponibilidad de nutrientes. La cutícula cerosa de las hojas actúa como una barrera que limita la evaporación y la pérdida de metabolitos, creando un ambiente pobre en nutrientes. Sin embargo, la microbiota de la filosfera ha desarrollado estrategias resilientes para sobrevivir en estas condiciones adversas. Las bacterias predominantes pertenecen a los filos Proteobacteria (especialmente Alphaproteobacteria y Gammaproteobacteria), Bacteroidetes y Actinobacteria, con géneros destacados como Methylobacterium, Sphingomonas y Pseudomonas. Estos microorganismos suelen formar agregados en microhábitats específicos de la hoja, como estomas, tricomas y uniones celulares, donde encuentran condiciones más favorables de humedad y disponibilidad de nutrientes.
Uno de los factores más limitantes de la filosfera es la baja disponibilidad de agua o baja humedad ambiental. Ésta desempeña un papel crucial como modulador de la actividad metabólica y la dinámica de las comunidades microbianas. Las delgadas películas de agua que se forman tras la lluvia, el rocío o incluso por la transpiración de la planta facilitan la diseminación de microorganismos, el aumento de la disponibilidad de nutrientes y la comunicación química entre especies. No obstante, la frecuente desecación impone una fuerte presión selectiva, beneficiando a microorganismos capaces de resistir la sequía. Para enfrentar este desafío, algunas especies han desarrollado mecanismos como la producción de solutos compatibles, como la trehalosa y la prolina, que ayudan a mantener la integridad celular durante el estrés osmótico.
Entre las funciones ecológicas del microbioma foliar que se han descrito destacan la de protección frente a fitopatógenos formando una barrera biológica a través de varios mecanismos, como la competencia por espacio y recursos o con la producción de compuestos antimicrobianos o la inducción de respuestas inmunes en la planta. Un ejemplo destacado es el papel de bacterias del género Sphingomonas, que protegen a Arabidopsis thaliana contra Pseudomonas syringae. Por otra parte, otras bacterias pueden promover el crecimiento vegetal como es el caso de Methylobacterium, que en la filosfera, actúa sinérgicamente utilizando el metanol liberado por las hojas, siendo un subproducto del crecimiento celular y la degradación de pectina, como su principal fuente de carbono y energía, produciendo a cambio fitohormonas como citoquininas y auxinas, que promueven el crecimiento y la germinación de las plantas. Además, regula los niveles de etileno, una hormona del estrés vegetal, mediante la producción de la enzima ACC desaminasa, cuya actividad mejora la tolerancia de las plantas a condiciones adversas.
Más allá de sus efectos en la planta, las comunidades microbianas de la filosfera pueden desempeñar funciones ecológicas relevantes además de las mencionadas, como la degradación de compuestos orgánicos volátiles, la transformación de nutrientes y la mitigación de ciertos contaminantes.
Diversos estudios han demostrado que algunas bacterias epifíticas, como Pseudomonas syringae, influyen en la nucleación de hielo, lo que sugiere una posible conexión con la formación de las nubes, que cobra más fuerza con diversos estudios que han encontrado este tipo de bacterias en muestras de nieve y granizo recogidas de distintas partes del mundo.
Otras, como Sphingomonas, tienen la capacidad de degradar hidrocarburos y contaminantes atmosféricos, aunque su impacto en la biorremediación a gran escala aún requiere mayor investigación.
Los avances en técnicas de metagenómica, metaproteómica y proteogenómica han revolucionado el estudio del microbioma de la filosfera, permitiendo caracterizar su diversidad y funcionalidad con un nivel de detalle sin precedentes. Estas tecnologías han impulsado una nueva era en la microbiología ambiental, facilitando la comprensión de cómo actúan los microorganismos en la defensa contra patógenos y en la promoción del crecimiento vegetal.
Por otra parte, el cambio climático también está alterando la dinámica de estos ecosistemas microbianos. Los aumentos en la temperatura y la variabilidad en la disponibilidad de agua pueden modificar la composición y función del microbioma foliar, con consecuencias directas sobre la salud de las plantas y su capacidad de resistir enfermedades y estreses abióticos. Además, el cambio en los patrones de precipitación y la mayor frecuencia de eventos climáticos extremos están creando nuevos desafíos para la estabilidad de estas comunidades microbianas.
La comprensión de la ecología de la filosfera no solo es clave para mejorar la salud de las plantas y su resistencia a patógenos, sino que también abre nuevas oportunidades en la mitigación de la contaminación atmosférica y el desarrollo de estrategias agrícolas y urbanas sostenibles. En entornos urbanos, las comunidades microbianas de la filosfera pueden actuar como un biofiltro natural, contribuyendo a la degradación de contaminantes como los hidrocarburos aromáticos policíclicos y otros compuestos orgánicos volátiles presentes en el aire. Estudios recientes han demostrado que la composición de estos microbiomas está influenciada por la infraestructura verde y la contaminación atmosférica, lo que sugiere que su manejo estratégico podría potenciar sus efectos beneficiosos en la calidad del aire. En el ámbito agrícola, la manipulación del microbioma foliar mediante biofertilizantes y biopesticidas basados en microorganismos epifíticos está siendo explorada como una alternativa para mejorar la productividad de los cultivos y reducir el uso de agroquímicos. Dado el papel central que desempeñan estos microorganismos en la sostenibilidad de los ecosistemas urbanos y agrícolas, su estudio y aplicación representan una herramienta prometedora en la adaptación al cambio climático y la mejora de la resiliencia ambiental.
